RÉSERVES PHYSIOLOGIQUES - Réserves animales

RÉSERVES PHYSIOLOGIQUES - Réserves animales

Alors que les besoins nutritionnels, et surtout les besoins énergétiques, des animaux sont permanents, leur alimentation est au contraire discontinue. La mise en réserve temporaire est donc une nécessité vitale. Les composés mis en réserve comportent aussi bien des nutriments d’origine endogène que des nutriments d’origine exogène alimentaire. Comparées aux végétaux, les possibilités métaboliques de synthèse des animaux sont très limitées, ce qui leur confère la contrainte d’hétérotrophie, et l’adaptation est loin d’être parfaite. C’est ainsi que, alors que la synthèse des protéines propres à l’animal nécessite un équilibre entre les divers acides aminés disponibles et notamment les acides aminés indispensables d’origine exogène, l’organisme animal adulte ne dispose pratiquement pas, au sens physiologique, de réserves d’acides aminés, d’où la nécessité constante d’apport à court terme de protéines alimentaires. Au contraire, les glucides et surtout les lipides à finalité énergétique sont susceptibles d’être mis en réserve.

À l’animal adulte, on peut opposer le jeune au début de son développement. L’embryon d’oiseau dispose de réserves protéiques et lipidiques prédéposées dans l’œuf. Le fœtus de Mammifère et le nouveau-né disposent des réserves lipidiques de la mère, mais aussi de son apport alimentaire. Dans les deux cas, les réserves nutritives sont extérieures au jeune animal en développement.

1. Réserves liées à l’économie générale de l’animal

Réserves énergétiques

Les cellules animales, mais aussi les cellules végétales non autotrophes (non photosynthétiques), obtiennent l’énergie qu’elles utilisent par l’oxydation des molécules organiques hydrocarbonées. À cet effet, la disponibilité de l’oxygène en milieu aérien (oxygène gazeux) et en milieu aquatique (oxygène dissous) n’est généralement pas en question. Chez l’homme, l’oxygène dissous dans le plasma sanguin et combiné chimiquement à l’hémoglobine des hématies et à la myoglobine des muscles, soit environ deux litres, permettrait seulement quelques minutes de survie: les cellules nerveuses sont donc irréversiblement lésées par le manque d’oxygène et d’énergie, comme en témoigne la mort rapide des asphyxiés et des noyés.

Bien que toutes les molécules hydrocarbonées glucides, lipides et protéines soient finalement oxydées, les réserves énergétiques sont essentiellement glucidiques et surtout lipidiques. L’avantage énergétique des lipides (acides gras) sur les glucides (sucres et polysaccharides) est manifeste: 39 kJ (9 kcal/g) contre 17 kJ (4 kcal/g). Cet avantage découle directement du fait que la production d’énergie résulte de l’oxydation de l’hydrogène métabolique en eau et que les molécules d’acides gras contiennent beaucoup plus d’atomes d’hydrogène que les molécules de glucides. Cet avantage énergétique est associé à un avantage supplémentaire de nature physico-chimique. Les lipides sont moins denses que les polysaccharides ou les sucres et de plus ne retiennent pas l’eau. Il s’ensuit que les réserves lipidiques sont beaucoup plus concentrées en potentiel énergétique. En revanche, l’oxydation des acides gras nécessite plus d’oxygène que l’oxydation des sucres, donc des conditions aérobies plus strictes. Schématiquement, les réserves glucidiques sont des réserves à court terme chez les animaux et les réserves lipidiques des réserves à long terme.

Glucides

Le glucose circulant à la disposition des cellules animales provient principalement des réserves de glycogène du foie. Cette réserve est à très court terme: seulement quelques heures. Le cerveau utilise préférentiellement le glucose comme substrat énergétique mais à défaut utilise les corps cétoniques et les acides gras. Le muscle utilise ses réserves de glycogène, particulièrement en conditions anaérobies (formation d’acide lactique), mais aussi les acides gras provenant des réserves lipidiques de l’organisme.

La molécule de glycogène (fig. 1), macropolymère du glucose, est adaptée à sa fonction de réserve. Les chaînes de glycogène, comptant jusqu’à 30 000 unités de glucose, sont non pas expansées, mais fortement repliées, ce qui donne à la molécule une forme sphérique compacte, limitant les interactions liantes avec les molécules d’eau et la pression osmotique. En raison des ramifications multiples terminées par des chaînons porteurs de résidus OH en C⁴ libres, la croissance (synthèse) et la dégradation (catabolisme) de la molécule de glycogène sont grandement facilitées.

Bien qu’on trouve chez les Mammifères du glycogène dans nombre de leurs cellules, les deux organes de réserve sont le foie et le muscle strié. Le glycogène stocké dans le foie est une réserve de glucose permettant, dans l’intervalle des apports alimentaires de glucose, le maintien dans le sang d’une glycémie constante (de 4 à 5 nmoles par litre) au service de l’ensemble de l’organisme. Au contraire, le glycogène du muscle est utilisé exclusivement par le muscle lui-même (contraction musculaire) et n’est pas à l’origine de glucose sanguin.

En ce qui concerne le mécanisme de commande de la mise en réserve (glycogénopexie) et de l’utilisation (glycogénolyse), autrement dit le cycle glucose-glycogène-glucose et sa régulation, les hormones en jeu sont essentiellement l’adrénaline, le glucagon (inactif sur le muscle) et l’insuline. Ces hormones apportées par le sang se lient à des récepteurs spécifiques en surface en relation avec l’adénylcyclase, enzyme située en profondeur dans la membrane plasmique de la cellule. L’adénylcyclase excitée par l’adrénaline et le glucagon entraîne la production du médiateur intracellulaire AMP cyclique qui stimule une autre enzyme, la kinase ; celle-ci contrôle à son tour par phosphorylation les deux enzymes initialement engagées dans les séquences de stockage et d’utilisation, l’une étant la glycogène-synthétase et l’autre la glycogène-phosphorylase. La glycogène-synthétase est inactivée par phosphorylation alors que la glycogène-phosphorylase est activée par phosphorylation. La transition inverse met en jeu une phosphatase qui, par phosphorolyse de l’enzyme, inactive la glycogenèse synthétase et désactive la glycogène phosphorylase. L’accumulation pathologique de glycogène dans le muscle (maladie de Mc Ardle) est une maladie génétique causée par l’absence de l’enzyme glycogène phosphorylase (cf. RÉGULATIONS BIOCHIMIQUES, fig. 7).

Les réserves hépatiques de glycogène, de 100 à 125 g chez l’homme adulte, sont, en raison de l’importance quantitative des muscles, très inférieures au glycogène musculaire, de 150 à 250 g. Le glycogène stocké dans le foie, d’un potentiel énergétique de 400 à 1 500 kJ (500 kcal), permet de satisfaire les besoins énergétiques de seulement six heures de vie végétative. La réserve de glycogène musculaire (potentiel 3 000 kJ) est également rapidement consommée par l’activité physique.

Corps gras

Quand les réserves de glycogène sont épuisées, l’organisme fait appel d’une part au glucose néoformé, à partir notamment des acides aminés (néoglucogenèse), d’autre part aux réserves énergétiques lipidiques considérablement plus importantes: 10 000 kJ (2 000 kcal) dans le muscle, 400 000 kJ (80 000 kcal) dans le tissu adipeux, et au potentiel énergétique des protéines elles-mêmes, bien qu’elles ne soient pas des réserves au sens physiologique. En période de jeûne, le fait que les acides gras soient oxydés davantage que les sucres est révélé par la valeur du quotient respiratoire, plus proche de 0,70 (oxydation des acides gras) que de 1 (oxydation des sucres). Par exemple, chez l’homme à jeûn de la nuit, le quotient respiratoire est de l’ordre de 0,80. Les acides gras sont alors mobilisés à partir des triglycérides de réserve des cellules adipeuses ou adipocytes, cellules fonctionnelles caractérisant les tissus adipeux (fig. 2).

On distingue classiquement deux variétés de tissu adipeux: le tissu adipeux blanc, riche en adipocytes, et le tissu adipeux brun, moins riche, généralement atrophié chez l’adulte, et dont la signification physiologique est très particulière (animaux hibernants, résistance au froid). Les tissus adipeux blancs, à localisation anatomique fixe profonde (mésentérique, périrénale, omentale, rétripéritonéale, génitale, intramusculaire) ou sous-cutanée, sont constitués d’adipocytes en relation avec un stroma conjonctif et vasculaire. Embryologiquement, les adipocytes dérivent de cellules précurseurs à localisation périvasculaire d’origine encore imparfaitement établie, réticulo-endophéliale ou fibroblastique.

Le développement du tissu adipeux blanc est variable d’une espèce animale à une autre et d’un site anatomique à un autre. Précoce, dès la vie fœtale, chez l’homme, il est au contraire postnatal chez le rat. Contrairement aux premières théories selon lesquelles le nombre des adipocytes était fixé à la naissance et le développement du tissu adipeux se faisait uniquement par hypertrophie cellulaire, les adipocytes adultes sont renouvelés et éventuellement augmentés en nombre par multiplication de nouvelles cellules précurseurs. Ainsi, les deux mécanismes hypertrophie et hyperplasie peuvent concourir au développement de l’obésité.

Les tissus adipeux blancs de l’homme adulte, pesant environ 7,5 kg, contiennent 6 kg de triglycérides présents dans un total de 20 à 50 milliards d’adipocytes. Dans l’adipocyte, une vacuole lipidique énorme repousse à la périphérie le cytoplasme, le noyau, le réseau endoplasmique et les mitochondries. Contrairement à une apparence inerte, la cellule adipeuse est le siège d’un métabolisme actif au service de sa fonction de réserve lipidique: captation des acides gras exogènes d’origine alimentaire et endogènes d’origine hépatique, synthèse d’acides gras à partir des glucides, estérification en triglycérides, hydrolyse des triglycérides en glycérol et acides gras mobilisés selon les besoins et la demande de l’organisme. Les acides gras ainsi mobilisés sont transportés liés à l’albumine du sang circulant.

Bien que la forme lipidique de réserve énergétique soit avantageuse pour l’animal, la conversion par l’adipocyte des glucides d’origine alimentaire en triglycérides endogènes a un coût énergétique non négligeable: environ 25 p. 100 de l’énergie des glucides est dissipée en chaleur au cours de ce processus de lipogenèse.

Le métabolisme de l’adipocyte est soumis à une régulation nutritionnelle à commande hormonale et nerveuse. Alors que l’insuline active le stockage des acides gras, la noradrénaline (et l’adrénaline) active leur mobilisation, par l’intermédiaire d’une série d’effecteurs cellulaires: récepteur en surface, enzyme adénylcyclase, AMP cyclique activant l’enzyme lipolytique – la triglycéride-lipase. Il est intéressant de remarquer que la séquence des effecteurs du système acides gras-triglycérides-acides gras successivement en jeu est similaire à la séquence des effecteurs du système glucose-glycogène-glucose. L’hormone intra-cellulaire prostaglandine E¹ inhibe au contraire la triglycéride-lipase, donc la mobilisation des acides gras.

Outre l’adaptation métabolique de l’adipocyte, l’adaptation du débit sanguin dans le tissu adipeux est au service des besoins énergétiques de l’organisme. La finalité énergétique des acides gras mobilisés à partir des triglycérides des réserves adipeuses est remarquablement mise en évidence par les oiseaux et poissons en migration qui épuisent alors leurs réserves. Remarquons que le tissu adipeux, réserve d’acides gras à utilisation énergétique, est aussi une réserve des acides gras polyinsaturés indispensables, linoléique et linolénique, mobilisés notamment en période de grossesse et de lactation, au service du jeune en développement.

Alors que chez les Mammifères les réserves lipidiques sont localisées dans les tissus adipeux profonds et sous-cutanés, chez certains animaux tels que les poissons, ces réserves lipidiques sont localisées au contraire dans le foie. Indiquons enfin le développement considérable du foie gras stéatosique de divers oiseaux (oie et canard), mais il s’agit là de déviations pathologiques et non pas de réserves physiologiques.

Bien que la finalité énergétique (oxydation) des réserves lipidiques des tissus adipeux soit évidente, on peut mettre en question l’intérêt de cette seule finalité de réserve, au moins chez l’homme. En effet, elle correspond à plus de quarante jours de métabolisme actif, et elle est donc surabondante dans les conditions des sociétés contemporaines, à l’exception des individus perdus ou naufragés. On doit remarquer que chez l’homme normal plus de la moitié des tissus adipeux sont à localisation périphérique sous-cutanée, et ont un rôle d’isolant thermique. De fait, il s’agit encore d’une finalité énergétique, la déperdition de chaleur entre l’organisme (37⁰) et son environnement étant considérablement réduite. Ainsi la finalité énergétique des réserves lipidiques est double, active par son utilisation métabolique, passive par la forme périphérique de localisation corporelle.

Réserves vitaminiques

Alors que les vitamines, synthétisées par les végétaux et les micro-organismes, sont des facteurs d’utilisation métabolique constamment indispensables aux cellules, rares sont les réserves de vitamines dans l’organisme animal, par opposition avec la simultanéité des réserves énergétiques et protéiques et des réserves vitaminiques dans la graine du végétal. Il est probable que les rapports, généralement favorables, de l’animal avec les ressources vitaminiques quotidiennes de son environnement et de la microflore de son appareil digestif ont fait admettre dans l’évolution ce défaut de réserves. Les seules vitamines susceptibles d’être mises en réserve, au moins chez le Mammifère, sont les vitamines A (rétinol) et B¹² (cyanocobalamine).

La réserve de vitamine A, localisée pour plus de 90 p. 100 dans le foie des Mammifères, soit de l’ordre de 100 à 200 mg chez l’homme, est une réserve à moyen terme (plusieurs mois). Dès que la vitamine A hépatique est épuisée, la vitamine A circulante plasmatique et la vitamine A des pigments visuels chutent et la carence se manifeste. Le rétinol mobilisé à partir des réserves hépatiques d’esters de rétinol – principalement palmitate – est transporté dans le plasma lié à une protéine spécifique (RBP = retinol-binding-protein) synthétisée par le foie. Le métal zinc semble intervenir dans la mobilisation, donc dans la disponibilité de la vitamine A.

La vitamine B¹² est, comme la vitamine A, stockée principalement dans le foie, de l’ordre de 3 mg dans le foie de l’homme. En raison de la faiblesse des besoins métaboliques, quelques microgrammes par jour, la réserve hépatique B¹² est à très long terme (plusieurs années). La vitamine B¹² est synthétisée non pas par les végétaux, mais exclusivement par les micro-organismes, notamment les bactéries intestinales des ruminants. La microflore intestinale de l’homme étant incapable de satisfaire ses besoins, il doit s’adresser aux produits laitiers et à la viande des ruminants. Il en résulte que les végétariens stricts courent le risque de carence en vitamine B¹². Mobilisée à partir des réserves hépatiques, la vitamine B¹² est transportée dans le sang circulant liée à une protéine spécifique, la transcobalamine, également d’origine hépatique.

La généralité des autres vitamines ne sont pas mises en réserve significative chez l’animal. Lorsque ses besoins sont accrus (état de grossesse, altérations pathologiques hépatiques et intestinales), ce défaut peut conduire à des manifestations de carence ou de subcarence, par exemple en acide folique et en thiamine (vitamine B¹).

Réserves minérales

Comparées aux réserves énergétiques, les réserves minérales de l’animal sont, comme ses réserves énergétiques, généralement limitées.

L’eau corporelle, qui compte pour deux tiers des constituants cellulaires du Mammifère, n’est pas une réserve, sinon pour une très faible fraction de l’ordre du dixième des 40 litres d’eau de l’homme adulte. La déshydratation, par manque d’apport d’eau ou par perte excessive (urinaire, respiratoire, cutanée, intestinale), est rapidement mortelle, de façon impressionnante chez le jeune (quelques heures). La résistance à la déshydratation d’animaux comme le chameau adapté à la vie en milieu désertique, qui peut perdre jusqu’au tiers de son eau corporelle, découle de leur large marge de tolérance de températures élevées avant le déclenchement de la sudation. Les amphibiens résistent à des déshydratations portant jusqu’à la moitié de leur eau corporelle. Ces animaux manifestent une grande tolérance et une bonne adaptation hormonale dans la régulation de leur métabolisme hydro-minéral.

Alors que la généralité des électrolytes, par exemple le sodium, dépend étroitement du métabolisme hydrique général, certains cations cellulaires notamment alcalino-terreux appartiennent à des formations minérales spécifiques pouvant jouer un rôle de réserve. Il en est ainsi du calcium osseux, dont la circulation dans l’organisme montre qu’il est au service de l’ensemble des cellules, et probablement aussi du magnésium. Quant au fer, son recyclage accorde à certaines associations tissulaires Fe non hémique-protéines une fonction de réserve de fer.

Le calcium osseux, plus de 1 kg chez l’homme adulte, est en échange permanent avec le calcium plasmatique et cellulaire fournissant et captant de l’ordre de 3 g par jour, soit dix fois plus que le calcium d’origine alimentaire. On peut donc considérer le système osseux comme une réserve à long terme de calcium mobilisable au service de l’ensemble des cellules animales, soumis à une régulation hormonale rigoureuse.

En ce qui concerne le fer, dont l’homme adulte possède au total environ 4 g (2,5 g dans l’hémoglobine des hématies), on connaît deux formes de réserve tissulaire, essentiellement dans le foie et les macrophages du système réticulo-endothélial: la ferritine (0,6 g de fer labile) et l’hémosidérine (0,6 g de fer stable). La quantité de fer ainsi stocké, opposée au très faible apport d’origine alimentaire, 1 mg par jour, dépend du bilan du fer dans l’organisme, notamment des besoins de l’érythropoièse. La ferritine plasmatique est très bien corrélée à la ferritine de réserve tissulaire, et une ferritinémie inférieure à 10 microgrammes par litre est signe de carence en fer.

2. Réserves destinées au développement embryonnaire de l’animal

Une certaine ambiguïté dans la terminologie règne à propos des réserves de l’œuf animal, qui sont désignées dans leur ensemble par le terme de vitellus. La nature, la quantité, la distribution du vitellus varient considérablement selon les groupes zoologiques. La présence du vitellus, l’importance de sa masse, sa répartition et le degré de sa ségrégation d’avec le cytoplasme pur contenant le noyau de la cellule-œuf conditionnent les modalités du développement embryonnaire et cela dès la segmentation (cf. EMBRYOGENÈSE ANIMALE - Œuf et segmentation ). Mais elles conditionnent aussi, au moins en partie, l’écologie de l’embryon puisque la quantité des réserves accumulées correspond aux conditions de milieu où l’œuf va se développer.

Les œufs peu chargés en vitellus à distribution homogène (type oligolécithe), les œufs qui possèdent une masse plus importante de vitellus, plus dense dans l’hémisphère végétatif, mais qui demeure distribué dans tout le volume de l’œuf (type hétérolécithe), se segmentent toujours dans leur totalité. Ils sont donc holoblastiques , et le vitellus est partagé entre les blastomères. Lorsque les œufs sont fortement chargés en vitellus non distribué dans la totalité du volume (types centrolécithe et télolécithe), la segmentation est partielle et les œufs sont dits méroblastiques . L’œuf, de type télolécithe par exemple (Poissons Sélaciens et Téléostéens, Sauropsidiens: Reptiles et Oiseaux), est gorgé de vitellus, et le cytoplasme non vitellin se trouve refoulé vers le pôle animal. La segmentation se produit dans le cytoplasme apical qui constitue le blastodisque, tandis que la masse vitelline n’est pas pénétrée par les sillons de division. Un embryon se développera donc au-dessus et aux dépens de cette masse vitelline qui, grâce à la formation d’une annexe embryonnaire particulière, sera progressivement résorbée, permettant sa croissance.

Cas du développement des œufs holoblastiques

Les recherches ont surtout porté sur l’utilisation des réserves au cours du développement embryonnaire à partir d’œufs peu chargés en vitellus, c’est-à-dire du type oligolécithe des Échinodermes, de nombreux Mollusques et des Annélides Polychètes. La réserve nutritive est essentiellement protéique. Les plaquettes vitellines ou granules vitellins sont petits et distribués d’une manière sensiblement homogène dans le cytoplasme. La masse totale du vitellus est relativement faible; chez l’oursin Arbacia , par exemple, les granules vitellins représentent 27 p. 100 du volume total de l’œuf.

Les travaux les plus anciens concernent la démonstration d’une activité phosphatasique acide dans ces plaquettes vitellines par l’équipe belge de J. J. Pasteels. La phosphatase acide est une enzyme considérée comme l’hydrolase acide la plus caractéristique, en raison de sa relative stabilité et de sa détection histochimique aisée en microscopie optique ou électronique. L’œuf ou les tissus embryonnaires sont incubés dans un milieu contenant un phosphate (substrat) et un sel soluble de plomb. La présence de l’enzyme se traduit par la libération de phosphate et par la formation d’un précipité de phosphate de plomb aisément détectable, y compris à l’échelle ultrastructurale puisqu’il est opaque aux électrons. La démonstration de cette activité hydrolytique a découlé de l’étude des granules métachromatiques détectés dans les œufs oligolécithes de nombreux Invertébrés marins lorsqu’on les soumet aux colorants basiques (l’étude a porté sur les œufs de Mollusques lamellibranches des genres Barnea et Gryphea , des Échinodermes des genres Psammechinus , Paracentrotus et Arbacia , des Annélides du genre Chaetopterus ). Pour toutes les espèces considérées, on peut, par cette méthode, détecter deux catégories de granules, les «métagranules» 見 et 廓 qui ne sont pas seulement métachromatiques in vivo mais présentent une nette activité phosphatasique acide démontrée sur les œufs in toto (fig. 3).

L’équipe de Pasteels démontre sur l’œuf de Barnea , en combinant microscopie électronique et cytochimie de l’œuf, que les deux catégories de métagranules ne sont que deux stades successifs des plaquettes vitellines en voie de digestion. La digestion des granules conduit elle-même à la formation de corps multivésiculaires qui ne présentent plus d’activité phosphatasique (fig. 4). La même démonstration a été effectuée pour une autre hydrolase acide, la thiolacétique estérase acide. On sait peu de chose sur cette estérase, mais on pense qu’elle correspond à une peptidase de type cathepsine capable de rompre aussi bien les liaisons esters que les liaisons peptidiques. Cela serait très démonstratif puisque, pour l’essentiel, les plaquettes vitellines sont de nature protéique.

Les résultats obtenus chez Barnea peuvent être généralisés aux œufs marins oligolécithes de plusieurs embranchements: Mollusques, Annélides, Échinodermes. Les activités hydrolasiques acides ont pu également être mises en évidence dans le cas plus complexe de l’œuf de Limnea stagnalis , Mollusque d’eau douce (Bluemink, 1969). Dans tous les cas, ces activités sont limitées aux plaquettes vitellines et, pour la phosphatase acide, à certains éléments golgiens.

Les plaquettes vitellines ne contiennent pas que des protéines. Schuel et ses collaborateurs (1975) ont pu localiser, dans les plaquettes vitellines d’œufs non fécondés de l’oursin Strongylocentrotus purpuratus , trois glycosidases typiquement «lysosomiques», l’ 見-L-fucosidase, la N-acétyl-glucosaminidase et la N-acétyl-galactosaminidase. La distribution de ces enzymes n’est pas homogène entre les plaquettes isolées par centrifugation en gradient de densité et purifiées. Pour ces auteurs, les hydrolases acides incluses dans les plaquettes vitellines participent à la mobilisation du vitellus au cours du développement embryonnaire. Une plaquette vitelline peut alors apparaître comme un organite de stockage de structure très complexe de type lysosome (fig. 5).

Les plaquettes vitellines peuvent-elles être assimilées à des lysosomes? Les données cytochimiques montrent qu’il n’existe pas de relation entre les dictyosomes ou les vacuoles golgiennes et les plaquettes vitellines à activité hydrolasique. Deux interprétations sont possibles: ou la cytochimie associée à la microscopie électronique n’est pas assez «sensible» pour mettre en évidence un flux faible d’enzymes entre l’appareil de Golgi et les plaquettes, ou les enzymes existeraient dans les plaquettes sous forme latente et inactive depuis la vitellogenèse, c’est-à-dire dès l’oocyte. Dans le premier cas, les plaquettes doivent être considérées comme des lysosomes, dans le second, il faut les définir comme des lysosomes «retard», dont le mécanisme d’entrée en activité au cours du développement embryonnaire reste à déterminer.

Dans l’ovocyte des Mollusques Aplysia depilans et Pisania maculosa , les techniques cytochimiques révèlent la présence de nombreuses enzymes du métabolisme des glucides (Bolognari et al., 1979). Ces enzymes permettent d’une part la glycogénogenèse durant la vitellogenèse mais aussi la glycogénolyse ( 見-glucan phosphorylase) et le métabolisme oxydatif (glucose-6-phosphate déshydrogénase, succinique déshydrogénase) qui fournissent l’énergie indispensable aux processus de mobilisation des réserves des plaquettes vitellines et à la différenciation cellulaire durant le développement embryonnaire.

Rappelons que les œufs de type oligolécithe, pauvres en réserves, subissent une segmentation totale qui entraîne la répartition des plaquettes vitellines entre les blastomères; leur dégradation intracellulaire permet le développement d’une larve pélagique ciliée (auricularia des Holothurides, bipinnaria des Astérides, plutéus des Échinides et des Ophiurides, doliolaria des Crinoïdes pour ce qui concerne l’embranchement des Échinodermes; larve véligère des Mollusques; larve trochophore ou métatrochophore des Annélides Polychètes) qui se nourrit aux dépens du milieu aquatique où elle vit.

Dans le cas des œufs de type hétérolécithe, les réserves vitellines, présentes dans tous les blastomères, seront surtout abondantes dans les blastomères végétatifs et donc par la suite dans les grandes cellules de l’endoderme, du plancher de l’archentéron, et enfin du plancher de l’épithélium intestinal. Cela caractérise bien entendu le développement de l’œuf des Amphibiens, mais également celui de plusieurs petits groupes de Vertébrés aquatiques, à caractères archaïques: les Cyclostomes Pétromyzontes (Lamproies), les Poissons Chondrostéens (esturgeons...), Holostéens (Amia...) et Dipneustes (Protoptères...).

Les recherches les plus pertinentes portent sur l’œuf des Amphibiens et son développement. Chez la femelle, les œstrogènes induisent la sécrétion par les hépatocytes d’une vitellogénine sérique, qui pénètre par pinocytose dans l’ovocyte en phase d’accroissement. Le clivage de la vitellogénine permet la formation de deux protéines caractéristiques des plaquettes vitellines: la phosvitine et la lipovitelline (Wallace et Bergink, 1974), qui souvent cristallisent. L’étude de la dégradation des plaquettes vitellines chez l’Axolotl au cours du développement embryonnaire (Lemanski et Aldoroty, 1977) montre qu’une importante activité phosphatasique acide est liée au processus. Dans une même cellule, les plaquettes vitellines peuvent présenter tous les intermédiaires entre l’absence d’activité et une activité très intense, et cela peut être corrélé avec l’état des plaquettes, «vierges» ou plus ou moins dégradées, cette dégradation se traduisant par une délamination périphérique progressive. L’activité phosphatasique est d’abord détectable au niveau de l’appareil de Golgi puis dans les lysosomes que celui-ci forme. Ces lysosomes migrent et libèrent leurs enzymes lytiques dans des plaquettes «vierges» qui se transforment alors en vacuoles digestives géantes. Dans le cas des Amphibiens, les lysosomes ne sont donc pas des «lysosomes retard», ce qui est confirmé par Steinert et Hanocq (1979) qui montrent que, sur l’oocyte mûr de Xénope, l’appareil de Golgi synthétise la phosphatase acide, mais que les plaquettes vitellines ne présentent encore aucune activité. Le glycogène accumulé dans l’ovocyte sous forme de particules au cours de la vitellogenèse est, lui aussi, réparti entre les cellules des tissus embryonnaires et disparaît ensuite plus ou moins rapidement selon l’organe. Cette glycogénolyse fournit l’énergie indispensable au processus de dégradation des plaquettes vitellines et à la différenciation cellulaire durant le développement embryonnaire. Celui-ci s’achève à l’éclosion de la larve qui s’alimente par elle-même.

Cas du développement des œufs méroblastiques

Le développement de l’œuf télolécithe des Poissons Téléostéens est caractérisé par la mise en place progressive, autour de la masse vitelline insegmentée, d’une structure syncytiale particulière, le syncytium vitellin (ou périblaste). L’origine et les mouvements du cytoplasme de ce syncytium, l’origine, les mouvements, la prolifération et la croissance de ses noyaux ont fait l’objet d’interprétations contradictoires (Long, 1980 a et b). Cette structure sera doublée par le mésoblaste extra-embryonnaire (splanchnopleure et somatopleure) et l’épiderme (fig. 6). C’est au niveau de la splanchnopleure que se différenciera le système vasculaire vitellin, alors que le développement embryonnaire sera déjà fort avancé. Dans l’exemple choisi, celui de la truite arc-en-ciel, les réserves vitellines très abondantes permettent un développement, lent, jusqu’à la truitelle de près de 3 cm de longueur. Les plaquettes vitellines, ou «globules vitellins», représentent, comme pour les autres œufs des Téléostéens, une réserve protéique très importante, indispensable à la croissance de l’embryon. Elle se forme au cours de la phase d’accroissement à partir d’une vitellogénine d’origine hépatique de l’ovocyte. Par ailleurs, à côté des glucides stockés sous forme de glycogène, les lipides, qui forment 50 p. 100 des réserves vitellines, essentiellement sous forme de triglycérides et dont l’origine demeure controversée, constituent l’essentiel des réserves énergétiques de l’œuf de la truite.

Réserves protéiques: plaquettes vitellines et activité hydrolasique acide

Au cours du développement embryonnaire, il faut distinguer les plaquettes transférées aux blastomères durant la segmentation (Thomas, 1968) de celles qui demeurent au niveau de la vésicule vitelline. Les plaquettes que l’on trouve dans les cellules embryonnaires (fig. 7), un peu après la différenciation du réseau vasculaire vitellin, assurent la première partie du développement et correspondent à des «lysosomes retard». Elles possèdent d’emblée leurs hydrolases formées durant la vitellogenèse (Vernier et Sire, 1977 a; Hart et Pontier, 1979). Ces plaquettes sont donc l’équivalent fonctionnel des plaquettes vitellines des œufs oligolécithes, réparties entre les blastomères par la segmentation. Les plaquettes de la vésicule vitelline assurent la deuxième phase du développement, jusqu’au-delà de la première prise de nourriture pour la truitelle. Elles possèdent également, dès l’œuf, un contingent d’hydrolases. D’autres hydrolases acides formées par les complexes golgiens du syncytium vitellin viendront s’y ajouter. Ces plaquettes, où se trouveront ségrégés des territoires cytoplasmiques renfermant du glycogène sous forme de particules 廓 ou d’autres plaquettes, peuvent être considérées comme des lysosomes secondaires de type vacuoles autophagiques. L’évolution de l’activité de différentes hydrolases acides (phosphatase acide, cathepsine totale, 見-glucosidase) a pu être suivie au cours du développement embryonnaire (Vernier et Sire, 1977 a).

Réserves énergétiques

Le glycogène des cellules embryonnaires et de la vésicule vitelline se présente sous forme de particules 廓. Il correspond au glycogène ovocytaire demeuré pour partie au niveau du vitellus et distribué, pour autre partie, entre les cellules embryonnaires au cours de l’organogenèse. Une extraordinaire abondance des particules 廓 a été observée au niveau du blastodisque avant la première division de segmentation (Trinkaus et Lenz, 1967). Ce glycogène d’origine ovulaire est progressivement dégradé, tant au niveau des cellules embryonnaires qu’au niveau du syncytium vitellin. Il existe chez les Téléostéens un transfert d’activité phosphorylasique du vitellus à l’embryon au tout début de l’embryogenèse (Yurowitzky et Milman, 1973), et, chez la truite, une forte activité phosphorylasique a été mise en évidence au niveau du syncytium vitellin à tous les stades du développement. Le glycogène accumulé dans l’ovocyte de la truite, traduit en sa valeur énergétique, ne peut suffire à assurer le métabolisme même jusqu’à l’éclosion. L’utilisation des triglycérides vitellins permettrait de pallier cette insuffisance. Deux étapes peuvent donc être distinguées (fig. 8; Vernier et Sire, 1977 b): avant la mise en place du réseau vasculaire vitellin et jusqu’à la formation du système porte hépatique, le glycogène d’origine ovocytaire des cellules embryonnaires est dégradé pour couvrir les besoins énergétiques faibles de l’embryon. Peu avant cette mise en place, la dégradation du glycogène vitellin permet de couvrir les besoins énergétiques du syncytium qui entre dans une phase d’intense activité (synthèse d’hydrolases, de lipoprotéines...). Après la mise en place du réseau vasculaire vitellin, le glycogène, d’origine ovocytaire, des cellules embryonnaires disparaît, les lipides de la vésicule vitelline couvrent alors les besoins énergétiques de l’embryon; le glycogène vitellin est utilisé au niveau du syncytium et fournit une partie du glucose libre de l’embryon (fig. 9).

Les principales réserves permettant d’assurer le métabolisme énergétique sont donc lipidiques, essentiellement des triglycérides. En même temps que se différencient les premiers éléments du système vasculaire vitellin, les cavités du réticulum endoplasmique et les différents complexes golgiens du syncytium vitellin synthétisent des lipoprotéines de très basse densité, ou VLDL (very low density lipoproteins, formées d’un volumineux cœur de triglycérides et d’esters de cholestérol, recouvert d’une enveloppe de phospholipides, protéines et cholestérol), sous forme de petits granules de 30 à 40 nm de diamètre. Dans les cellules endothéliales, des vaisseaux vitellins transitent de nombreux grains de sécrétion à VLDL, provenant du syncytium vitellin. Les VLDL sont alors déversées dans le flux sanguin. Le foie, sitôt la circulation porte établie, forme et sécrète à son tour des VLDL; il synthétise alors également des particules 見 de glycogène, premiers témoins de la fonction glycogénique. Le début et le développement de l’activité de synthèse des VLDL par le syncytium vitellin sont donc concomitants de la mise en place du réseau vasculaire vitellin. Cette synthèse et le passage des lipoprotéines dans les espaces vasculaires correspondent donc à un transfert des lipides vitellins à l’embryon. Les lipides, en particulier les triglycérides, sont d’abord hydrolysés au niveau du syncytium où une forte activité lipasique peut être mise en évidence, puis réestérifiés pour être incorporés dans les VLDL, qui couvriront alors les besoins énergétiques de l’embryon jusqu’à la première prise de nourriture.

Lorsque les importantes réserves de l’œuf des Poissons Téléostéens ont été utilisées, c’est, dans la grande généralité des cas, une larve d’une structure très évoluée, proche de celle de l’animal juvénile, qui est formée. Chez la truite, comme chez les autres Salmonidés, les réserves sont telles que la forme larvaire n’existe pas, c’est un juvénile qui s’alimente pour la première fois.

Chez les Poissons Sélaciens (requins, raies), le vitellus sera progressivement enveloppé par une annexe embryonnaire particulière qui permettra sa résorption, le sac vitellin, homologue de celui des Sauropsidiens (Reptiles et Oiseaux).

Les œufs des Sauropsidiens sont tous fortement télolécithes («jaune» des œufs). Ils sont entourés de substances élaborées par l’oviducte maternel: réserves protéiques («blanc» des œufs), membranes et coquilles protégeant l’œuf de la dessiccation. Les œufs pondus sont donc des structures complexes dont seul le jaune est l’équivalent des œufs des Poissons et des Amphibiens. Le processus de l’utilisation des réserves vitellines seront décrits chez le poulet, pris comme exemple de Sauropsidien.

Au cours du développement, le feuillet endodermique, doublé de la splanchnopleure mésodermique, s’étend progressivement sur la masse du jaune pour former le sac vitellin, annexe embryonnaire dont le rôle est essentiel dans l’utilisation des réserves vitellines. Dès le second jour d’incubation, un réseau vasculaire se développe, à partir des îlots sanguins, dans la splanchnopleure au niveau de la région intérieure de l’aire opaque, pour constituer l’aire vasculaire; la région extérieure de l’aire opaque devient l’aire vitelline. À la périphérie de l’aire vasculaire, les vaisseaux forment un sinus terminal qui marque la limite entre aire vasculaire et aire vitelline. Le réseau des vaisseaux de l’aire vasculaire est connecté, d’une part, avec le système veineux de l’embryon par les veines vitellines droite et gauche qui se soudent en un vaisseau impair qui gagne le sinus veineux et, d’autre part, avec le système artériel de l’embryon par les artères vitellines droite et gauche qui divergent à partir de l’aorte dorsale. Le cœur commence à battre à la 37^e heure. Entre la 38^e et la 40^e heure, la circulation s’établit dans l’ensemble du réseau vasculaire recouvrant le sac vitellin. Le réseau développe des évaginations qui repoussent l’endoderme du sac qui pénètre ainsi assez profondément dans la masse vitelline.

Le vitellus de l’œuf de poule représente une masse de 15 à 20 g, dont 50 p. 100 d’eau. Les lipides, dont la source essentielle serait les VLDL plasmatiques, constituent cette fois environ 70 p. 100 des réserves, tandis que les protéines des plaquettes vitellines, formées à partir d’une vitellogénine d’origine hépatique, forment la partie restante avec une faible quantité de glycogène 廓.

Avant la mise en route de la circulation vitelline, le développement embryonnaire s’effectue aux dépens du vitellus intracellulaire présent dans tous les types cellulaires du blastoderme. Ce vitellus, formé de VLDL et de protéines incluses dans des gouttelettes limitées par une membrane unitaire, est progressivement dégradé et a totalement disparu des cellules à la 48^e heure. Cela est donc très comparable au processus observé chez les Téléostéens.

Après la mise en route de la circulation vitelline, ce sont les réserves de la vésicule vitelline qui seront utilisées, phagocytées par les cellules endodermiques de l’épithélium unistratifié du sac vitellin (fig. 10). Ces cellules endodermiques possèdent une polarité structurale nette, avec une surface membranaire dite vitelline au contact du vitellus et une surface membranaire dite vasculaire au contact de la splanchnopleure mésodermique. La figure 11 résume l’activité de ces cellules pour ce qui concerne les protéines. Le vitellus protéique est séquestré dans des invaginations de la membrane plasmique de la surface vitelline (1,2,3), transporté par les vésicules «tapissées» qui se forment (4) à travers le cytoplasme apical, et déversé (5) dans des vacuoles apicales qui fusionnent avec des gouttelettes vitellines intracellulaires polymorphes (7). La digestion des protéines commencera dans les vacuoles apicales et s’achèvera dans les gouttelettes qui seraient des structures cellulaires permanentes alimentées par un flux continu de vacuoles. Ce schéma a été établi à partir de données morphologiques simples ou après intromission de traceurs comme la péroxydase, la ferritine ou des billes de latex au niveau du vitellus. Malheureusement, aucune démonstration de la présence d’enzymes lysosomiques (hydrolases acides) n’a pu être établie de manière non équivoque au niveau des éléments du système décrit. Le schéma proposé n’exclut pas la possibilité d’une digestion extracellulaire des protéines au niveau même de la vésicule vitelline, digestion qui serait suivie de l’endocytose des métabolites au niveau de la surface vitelline des cellules endodermiques.

Pour ce qui concerne les lipides (fig. 12), leur phagocytose a également été observée. Leur hydrolyse dans le hyaloplasme des cellules endodermiques du sac vitellin serait alors suivie de la synthèse de VLDL dans les citernes du réticulum endoplasmique, VLDL transférées à l’appareil de Golgi. Les vésicules de sécrétion golgiennes libèrent, par exocytose au niveau de la surface vasculaire, ces VLDL dans l’espace interstitiel de la splanchnopleure. Elles gagnent alors la lumière des capillaires vitellins, et sont ainsi, par le flux circulatoire vitellin, transportées à l’embryon.

Les énormes réserves lipidiques et protéiques stockées dans l’œuf permettent donc un développement embryonnaire très prolongé et l’éclosion libère ensuite un animal de forme juvénile.

Encyclopédie Universelle. 2012.